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Theses Year : 2022

The evolution of red algal organellar genomes and the origin of red complex plastids

L'évolution des génomes organellaires des algues rouges et l'origine des plastes complexes rouges

Fabian van Beveren
  • Function : Author
  • PersonId : 1319206
  • IdRef : 266741533

Abstract

Algae are a diverse group of eukaryotic photosynthesizers found in many lineages across the tree of eukaryotes. They are responsible for most of the primary production on Earth, yet the origin of algal diversity remains unclear. Glaucophytes, red algae, and green plants (green algae and land plants) have cyanobacterial-derived plastids, probably obtained from a single endosymbiosis event before their last common ancestor. In contrast, many other eukaryotic lineages have acquired their so-called "complex" plastids not directly from a cyanobacterium but by an endosymbiotic event with a green or red alga. The host and endosymbiont have been identified in the case of green complex plastids (in euglenids and chlorarachniophytes), but it remains unclear how the variety of red complex plastid-bearing lineages has originated. Four divergent lineages harbor red complex plastids: Myzozoa, Ochrophyta, Cryptophyta, and Haptophyta. They include many ecologically significant groups such as diatoms, kelp, and coccolithophores.The red algal origins of their plastids may have remained unclear due to the poor taxon sampling available for unicellular red algae, which are more likely to be related to the red algal ancestor of red complex plastids. The recently erected superphylum Proteorhodophytina contains many unicellular and filamentous algae that have not yet been included in plastid phylogenomic analyses. Moreover, their plastid genomes are unique among red algae as they are highly dynamic due to the proliferation of self-splicing introns. We have sequenced and analyzed organellar genomes of 25 unicellular and filamentous red algae. We detect multiple intron proliferation events resulting in plastid and mitochondrial genome expansion. The sister lineages Rhodella and Corynoplastis contain the largest plastid genomes, but their genome expansions occurred independently. We show that self-splicing introns remain highly mobile in the red algal classes Rhodellophyceae and Porphyridiophyceae.As we have improved the taxon sampling of unicellular red algae, we reconstructed the phylogeny of red algae and red complex plastids. Previous plastid phylogenomic analyses often recover red complex plastids as a monophyletic group, which supports a single red algal origin for them. With our improved taxon sampling, we confirm this result. Still, the placement of Ochrophyta is sensitive to the sequence evolution model used, sometimes resulting in Ochrophyta not grouping with the remaining red complex plastids. We find that the plastids of cryptophytes and haptophytes are closely related in all our analyses. This suggests that a relatively recent plastid transfer occurred between these two groups. Our results refute several scenarios that contrast this, such as those that propose a recent plastid transfer between haptophytes and ochrophytes. Finally, we are calibrating the plastid tree of life, which will help us estimate the age of potential endosymbiotic events that resulted in the current diversity of red plastid-bearing lineages. With the use of different sets of fossil calibrations, we aim to have confident estimates of the ages of endosymbiotic events. This way, we will be able to not only determine which endosymbiotic events occurred, but also the geological era in which they took place.
Les algues sont des eucaryotes photosynthétiques très diversifiés que l'on retrouve dans plusieurs groupes dans l'arbre des eucaryotes. Elles sont responsables de la majeure partie de la production primaire sur Terre, mais leur histoire évolutive reste obscure. Les glaucophytes, les algues rouges et les plantes vertes (algues vertes et plantes terrestres) possèdent des plastes dérivés de cyanobactéries, probablement obtenus à la suite d'une seule endosymbiose ayant eu lieu avant leur dernier ancêtre commun. En revanche, de nombreuses autres lignées eucaryotes ont acquis des plastes dits "complexes", non pas à partir d'une cyanobactérie, mais par un événement endosymbiotique dit “secondaire”, avec une algue verte ou rouge. Dans le cas des plastes complexes verts (trouvés chez les euglènes et les chlorarachniophytes), à la fois l'hôte et l'endosymbionte ont été identifiés. Au contraire, les ancêtres des diverses lignées porteuses de plastes complexes rouges ne sont pas clairement identifiés. Quatre lignées divergentes abritent des plastes complexes rouges : Myzozoa, Ochrophyta, Cryptophyta et Haptophyta. Elles comprennent de nombreux groupes écologiquement importants tels que les diatomées, les laminaires et les coccolithophores.L'identité de l'ancêtre de leurs plastes est possiblement restée obscure en raison du faible échantillonnage taxonomique disponible pour les algues rouges unicellulaires, qui sont les plus susceptibles d'être apparentées à l'ancêtre algal rouge de ces plastes complexes. Le superphylum Proteorhodophytina, récemment défini, contient de nombreuses algues unicellulaires et filamenteuses qui n'ont pas encore été incluses dans les analyses phylogénomiques des plastes. De plus, leurs génomes plastidiques sont uniques parmi les algues rouges car ils présentent une évolution très dynamiques dûe à la prolifération d'introns auto-épissés. Nous avons séquencé et analysé les génomes organellaires de 25 algues rouges unicellulaires et filamenteuses. Nous avons détecté de multiples événements de prolifération d'introns entraînant une expansion des génomes plastidiques et mitochondriaux. Les lignées sœurs Rhodella et Corynoplastis contiennent les plus grands génomes plastidiques, mais leurs expansions génomiques se sont produites indépendamment. Nous avons montré que les introns auto-épissés restent très mobiles dans les classes Rhodellophyceae et Porphyridiophyceae.Avec cet échantillonnage taxonomique amélioré, nous avons reconstruit la phylogénie des algues rouges et des plastes complexes rouges. Les analyses phylogénomiques précédentes ont souvent retrouvé les plastes complexes rouges comme formant un groupe monophylétique, ce qui soutient une seule origine algale rouge de ces plastes complexes. Grâce à notre échantillonnage amélioré, nous confirmons ce résultat. Cependant, le positionnement des Ochrophyta est sensible au modèle d'évolution des séquences utilisé, ce qui fait que parfois les Ochrophyta ne se regroupent pas avec les autres plastes complexes rouges. Nous avons observé que les plastes des cryptophytes et des haptophytes sont étroitement liés dans toutes nos analyses, suggérant qu'un transfert de plastes relativement récent a eu lieu entre ces deux groupes. Nos résultats réfutent plusieurs scénarios évolutifs, comme ceux qui proposent un transfert récent de plastes entre les haptophytes et les ochrophytes. Enfin, nous appliquons des techniques de datation moléculaire sur la phylogénie des plastes, ce qui nous aidera à estimer l'âge des événements endosymbiotiques potentiels qui ont abouti à la diversité actuelle des lignées porteuses de plastes rouges. Grâce à l'utilisation de différents ensembles de calibrations fossiles, nous souhaitons obtenir des estimations fiables de l'âge des événements endosymbiotiques. Ainsi, nous serons en mesure de déterminer non seulement quels événements endosymbiotiques ont eu lieu, mais aussi l'ère géologique dans laquelle ils se sont déroulés.
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  • HAL Id : tel-04319577 , version 1

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Fabian van Beveren. The evolution of red algal organellar genomes and the origin of red complex plastids. Molecular biology. Université Paris-Saclay, 2022. English. ⟨NNT : 2022UPASL073⟩. ⟨tel-04319577⟩
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